Linces en el paleárticovariación genómica en poblaciones pasadas y presentes

Resumen

Distintas fuerzas evolutivas, como migración, mutación, flujo génico, selección y deriva, actúan en las poblaciones provocando cambios en frecuencias alélicas que se acaban consolidando como divergencias nucleotídicas, algunas de las cuales pueden sustentar divergencias adaptativas. La acumulación de estos cambios evolutivos termina diferenciando genéticamente las poblaciones y generando linajes y, eventualmente, especies. A lo largo de este continuo, eventos naturales, como las fluctuaciones climáticas y antrópicos alteran la demografía de estas especies y el equilibrio entre las fuerzas evolutivas y generan patrones genómicos, que nos informan sobre la historia evolutiva del linaje. En esta tesis, usamos nuevos desarrollos metodológicos en el área de la genómica y el ADN antiguo para ahondar en el conocimiento de la historia evolutiva de las dos especies de lince del paleártico, el lince boreal (Lynx lynx) y el lince ibérico (Lynx pardinus), que a pesar de presentar rasgos de vida similares, tienen historias demográficas, en apariencia, muy dispares. El lince boreal se considera una especie de preocupación menor en cuanto a conservación y tiene una distribución muy amplia en Eurasia, mientras que el lince ibérico, distribuido en un par de poblaciones al sur de la península ibérica, ha sido considerado el felino más amenazado del mundo. Específicamente, en esta tesis, vamos a describir los patrones genómicos de poblaciones presentes y pasadas de ambas especies para reconstruir su historia evolutiva, e investigar el rol que distintas fuerzas evolutivas, cambios demográficos y factores extrínsecos han jugado en el moldeado de sus genomas a lo largo del tiempo. En el capítulo 1 el uso de 80 genomas completos de lince boreal distribuidos a lo largo de su área de distribución en Asia y Europa, nos permite caracterizar los patrones biogeográficos de la especie hoy día y relacionarlos con eventos naturales y antrópicos que han ocurrido a lo largo del final del Pleistoceno y el Holoceno. Concretamente, descubrimos que las poblaciones de esta especie han tenido una historia común hasta hace aproximadamente 100 mil años. A partir de este punto, empezaron a divergir las poblaciones de Asia y Europa y la especie entró en un declive continuado y generalizado, en el que las poblaciones más occidentales mantuvieron tamaños efectivos menores que las poblaciones orientales. Estos declives, y el aislamiento de las poblaciones que conllevaron, estuvieron detrás de la diferenciación genética que se observa a día de hoy entre poblaciones del centro de Europa que se encuentran física y ecológicamente muy próximas. Por el contrario, las poblaciones asiáticas son relativamente homogéneas, mostrando un patrón de aislamiento por distancia, a pesar de los hábitats tan diferentes que engloban. Nuestros resultados apuntan que tanto las divergencias mitogenéticas como nucleares podrían tener su origen en las fluctuaciones climáticas acaecidas durante el Pleistoceno, y en los impactos antropogénicos que se intensificaron progresivamente durante el Holoceno. A lo largo del capítulo 2 el análisis de una muestra de lince boreal residente en la península ibérica hace 2 mil años, junto con el reanálisis de fragmentos mitocondriales de muestras antiguas, aporta luz a los patrones biogeográficos de la especie en el pasado en el oeste de Europa. Específicamente, los resultados sugieren que la población, que entró en Iberia en el cambio del Pleistoceno al Holoceno y que vivió hasta su extinción en el siglo XX, formaba parte de un linaje próximo y posiblemente ancestral al que se encuentra hoy en Cárpatos y los países bálticos. Esta muestra presenta la diversidad más baja reportada hasta la fecha para lince boreal sugiriendo que la población sufría un empobrecimiento genético que pudo precipitar su extinción, seguramente debido a la combinación de una serie de eventos fundadores y una presión antrópica intensificada durante el Holoceno. Además, la distribución de haplotipos mitocondriales en el espacio y el tiempo apuntan a la coexistencia de distintos linajes, que pudieron convivir en Europa aunque con ciertas fluctuaciones en su distribución. Mientras que un linaje más relacionado con Balcanes y Cáucaso fue predominante en el Pleistoceno En el suroeste de Europa, otro linaje, relacionado con Europa central y Asia lo fue durante el Holoceno. En el capítulo 3 el uso de muestras antiguas, de 2 a 4 mil años de antigüedad nos permite caracterizar genéticamente la población que existió en la península ibérica en ese periodo, y los cambios que ha sufrido en su historia reciente. Específicamente, encontramos que esta población era relativamente homogénea y cercana a la población de Andújar y que tenía una diversidad genética más baja que las poblaciones actuales de la especie. El aumento de la diversidad con el tiempo ha sido concomitante con un proceso de flujo génico con lince boreal que se registra por igual en las dos poblaciones remanentes de lince ibérico. Esta señal de introgresión es mayor con linces boreales occidentales que con linces orientales, pero similar entre linces de distintas poblaciones occidentales. La muestra de lince boreal residente en la península ibérica hace dos mil años y analizada en el capítulo anterior, muestra, al contrario de lo esperado, menos alelos compartidos con lince ibérico que las poblaciones actuales de lince boreal, indicando que este linaje no estuvo implicado en este proceso de introgresión y que fue posiblemente otro linaje hibrido y ancestral de las poblaciones contemporáneas la fuente de la introgresión. Además, encontramos que este intercambio fue aumentando a lo largo del tiempo, de modo que las muestras más recientes, muestran un mayor número de alelos compartidos. Este intercambio, aunque seguramente está detrás del aumento de diversidad en la especie, pudo haber tenido consecuencias desconocidas en cuanto a eficacia biológica y demografía. En el capítulo 4 se comparan poblaciones que han sufrido un cuello de botella muy pronunciado, frente a otras que se han mantenido demográficamente más estables tanto de lince boreal como de ibérico, para investigar los patrones que dejan en el genoma los cuellos de botella. Encontramos que, como esperamos, la intensidad y/o duración del cuello de botella está negativamente correlacionada con la diversidad de las poblaciones. Las correlaciones, esperadas y conocidas, de la diversidad con numerosas variables se observan en las poblaciones no sometidas a cuello de botella intenso, pero son más débiles en poblaciones que han sufrido cuello de botella intenso. Además, zonas del genoma que se encuentran bajo selección natural, relacionadas con la estructura proteica pero también con la regulación, así como el cromosoma X, muestran una acumulación de alelos a baja frecuencia en las poblaciones que han sufrido un cuello de botella, de forma que incluso llegan a superar en diversidad a las poblaciones demográficamente más estables y grandes. Esta acumulación se concentra en zonas de alta mutación, en las que algunas variantes segregando a muy baja frecuencia aumentarían en frecuencia tras el cuello de botella hasta hacerse perceptibles, lo que parece estar relacionado con una relajación de la selección purificadora.