Microsaccades and saccadic intrusions during normal and pathological visual fixation

Resumen

Nuestros ojos se mueven continuamente incluso cuando fijamos nuestra mirada, produciendo movimientos de fijación visual varias veces por segundo. Si estos movimientos se eliminan, la percepción de objetos estacionaros se desvanece por completo debido a la adaptación neuronal. Existen tres tipos de movimientos de fijación visual: movimientos microsacádicos o microsacadas, deriva y temblor. Entre ellos, las microsacadas son los más rápidos y de mayor amplitud. El laboratorio de la Dra. Martinez-Conde en el Instituto Neurológico Barrow ha demostrado previamente que las microsacadas contrarrestan el desvanecimiento visual durante la fijación, provocan ráfagas de actividad neuronal, y por lo tanto tienen un papel clave en la visión de bajo nivel (Martinez-Conde et al. 2006, Troncoso et al. 2008a, Troncoso et al. 2008b, Martinez-Conde et al. 2000, Martinez-Conde et al. 2002). Sin embargo, se sabe muy poco sobre los efectos de las microsacadas en visión cognitiva o de alto nivel, o sobre las respuestas neuronales asociadas. Por ello, es necesario estudiar las microsacadas no sólo durante simple fijación visual, sino también durante tareas visuales más activas y con diferentes cargas cognitivas y atencionales. Esta laguna en el conocimiento ha impedido el desarrollo de modelos que expliquen el papel de las microsacadas en la percepción visual de alto nivel, y el desarrollo comercial de sistemas de visión artificial, prótesis neuronales, y terapias que podrían aliviar la pérdida de visión durante la fijación visual en pacientes neurológicos y oftalmológicos.ObjetivosEn el proyecto que propongo investigaremos el papel de las microsacadas en tareas visuales de alto nivel estudiando cómo cambia su producción al variar el estímulo visual y la forma de observación. Nos basamos en los resultados de un estudio previo (Otero-Millan et al. 2008a) en el que cuantificamos la producción de microsacadas durante la exploración visual de escenas naturales. Cuando exploramos una escena fijamos la mirada de forma secuencial en diferentes puntos de interés de la imagen. La frecuencia de las microsacadas resultó más alta cuando los sujetos fijaban la mirada en áreas sobresalientes de la escena, como caras u objetos, en oposición a no-caras o el fondo de la imagen.En este proyecto presentaremos tareas y estímulos visuales de complejidad variada a los sujetos, registrando al mismo tiempo sus movimientos oculares. Además de variar la complejidad del estímulo, utilizaremos varias formas de observación que varían el esfuerzo de fijación del sujeto pero que resultan en la misma estimulación visual. Primero, registraremos los movimientos de los ojos durante la exploración libre de las imágenes. Luego, utilizaremos estos movimientos de dos maneras distintas. En la exploración guiada los sujetos fijarán la mirada en una cruz que saltará de una posición a otra sobre la escena visual siguiendo esos movimientos. En la exploración pasiva, los sujetos fijarán la mirada en una cruz estática, mientras la imagen de fondo se mueve siguiendo los movimientos previos. Así, tendremos condiciones con la misma complejidad pero diferente esfuerzo de fijación y viceversa, pudiendo disociar los efectos de la estimulación visual y de la forma de observación en la producción de microsacadas. Adicionalmente, en algunos casos, los sujetos tendrán que realizar alguna tarea perceptual como buscar un objeto entre una serie de distractores. Además, existen ciertos trastornos neurológicos, en los que uno de los síntomas son los movimientos de fijación visual incontrolados. Con estos experimentos también intentaremos encontrar diferentes patrones de movimientos oculares con los que desarrollar nuevos métodos de diagnóstico.Interés científico técnicoLa neurociencia visual es quizás la rama de la neurociencia que resulta más atractiva para comprender el funcionamiento de los circuitos neuronales.Our eyes are never still. We continuously scan the world with a succession of quick eye movements, called saccades, interleaved with periods of relative stability. Even when we at-tempt to fix our gaze looking at small target, small ocular motions — generally undetectable to the naked eye — keep shifting our eye position. Scientists discovered these tiny fixational eye movements in the beginning of the twentieth century. Since then they strived to identify the roles served by the three types of fixational eye movements: microsaccades, drift and tremor. Much of the research, and ensuing debate, focused on microsaccades — small quick eye movements produced 1–2 times per second during fixation. Multiple roles have been at-tributed to microsaccades but the debate about their function and their generation mechanisms still continues. Here we study the hypothesis of a microsaccade–saccade continuum, which is sustained by evidence that saccades of all sizes including microsaccades share kinematic properties and neural substrate. The proposal that microsaccades and saccades are the same type of eye movement has theoretical and practical implications. It simultaneously expands and places limits on the functional roles of microsaccades, and it helps to dispel the once popular notion that microsaccades should have one fundamental purpose versus another. The continuum from microsaccades to saccades may extend to ‘saccadic intrusions’ — that is, saccades that intrude or interrupt accurate fixation — which are prevalent in various neurological disorders. A functional continuum spanning microsaccades, saccades and sac-cadic intrusions offers testable predictions that are significant not only to healthy vision and oculomotor control but also to the diagnosis and the understanding of neural disease. The precise neural mechanism that triggers microsaccades is unclear. Based on the idea of a microsaccade-continuum and building on the accumulated knowledge of the oculomotor system and saccade generation we have proposed a circuit and a mechanism for microsaccade triggering. Implementing a model of this mechanism we were able to simulate the results of recent studies and also the possible effects of some pathologies. The work presented in this thesis has also contributed with the development of new eye movement analysis tools. Microsaccades are very small eye movements and their automatic detection is challenging. Current methods present problems like the need to set an arbitrary threshold and the lack of an objective validation. Here we describe a new method for detect-ing microsaccades based on unsupervised classification techniques that does not require an arbitrary threshold and provides an index that could be used as an standard method to evaluate the precision of eye tracking devices. We have also developed a method to automatically de-tect Square-Wave Jerks (the most common type of saccadic intrusion) from normal subjects and neurological patients. In chapter 1 we introduce fixational eye movements focusing on microsaccades, their characteristics and possible functions. In chapter 2 we describe the neural circuits involved in microsaccade generation and the specific triggering mechanism we propose. Chapter 3 shows the results of experimental results supporting the microsaccade–saccade continuum a the pro-posal of a new framework where attempted fixation is equivalent to exploration at a small scale. In chapter 4 we study the fixational eye movements of patients with multiple neurologi-cal disorders and healthy controls to establish the common an distinctive characteristics of microsaccades and square-wave-jerks in the different populations. Chapter 5 presents the re-sults of simulations of the model for microsaccade and saccade triggering. In chapter 6 we describe the new method for automatic microsaccade detection. Finally we summarize the results of the thesis and discuss the conclusions in chapter 7. Most of the work presented here has been published in international peer-reviewed journals or is currently submitted for publication.