Relación entre ejercicio físico y función cognitivauna aproximación comportamental y electrofisiológica

  1. Luque Casado, Antonio
Dirigida por:
  1. Daniel Sanabria Lucena Director/a
  2. Mikel Zabala Díaz Codirector/a

Universidad de defensa: Universidad de Granada

Fecha de defensa: 11 de marzo de 2016

Tribunal:
  1. Juan Lupiáñez Castillo Presidente/a
  2. Ángel Correa Torres Secretario/a
  3. Florentino Huertas Olmedo Vocal
  4. Caterina Pesce Vocal
  5. José Naranjo Orellana Vocal

Tipo: Tesis

Resumen

En la actualidad, nadie duda acerca de los beneficios que la práctica regular de ejercicio físico tiene para la salud. La Organización Mundial de la Salud (OMS), no sólo destaca sus efectos positivos sobre la salud física, sino que también señala hacia beneficios sobre la salud mental y psicológica (reducción de estrés, depresión, ansiedad). Estudios recientes han demostrado que el ejercicio físico no sólo previene la aparición de enfermedades crónicas y trastornos mentales, sino que también ejerce una influencia significativa sobre mecanismos y procesos cognitivos tales como atención, control cognitivo, memoria, percepción o aprendizaje (McMorris, Tomporowski, & Audiffren, 2009). Aunque se ha progresado notablemente en esta área de conocimiento en los últimos años, se sabe relativamente poco sobre una función inherente al rendimiento cognitivo general que resulta fundamental para las capacidades cognitivas en humanos, i.e., atención sostenida o vigilancia. Entendemos la atención sostenida o vigilancia como una función cognitiva de alto nivel, que determina la disposición para responder a estímulos relevantes y la capacidad para asignar o distribuir los recursos atencionales de manera eficiente a lo largo del tiempo. Una capacidad reducida de monitorizar fuentes de información significativas afecta directamente a todas las capacidades cognitivas (i.e., respuestas lentas y /o fallos para responder a estímulos relevantes) (Sarter, Givens, & Bruno, 2001). Por tanto, un entendimiento en profundidad de factores que podrían potenciar la capacidad para mantener la atención resulta especialmente relevante dada la importancia de esta función cognitiva en diversidad de contextos tanto de la vida diaria (e.g., conducción (Larue, Rakotonirainy, & Pettitt, 2011) o atención en clase en la escuela o universidad (Steinmayr, Ziegler, & Träuble, 2010)), como profesionales (e.g., cirugía (Gawande, Zinner, Studdert, & Brennan, 2003), pilotaje de aviones (Wiggins, 2011), o control de tráfico aéreo (Loft, Sanderson, Neal, & Mooij, 2007)). En la presente tesis se presenta el ejercicio físico y/o el nivel de aptitud cardiovascular como un factor que puede contribuir positivamente sobre la capacidad para mantener la atención. Aunque se ha desarrollado un creciente interés por investigar los mecanismos neurobiológicos implicados en los beneficios cognitivos a causa del ejercicio y función cardiorrespiratoria (Hillman, Erickson, & Kramer, 2008; Voss, Nagamatsu, Liu-Ambrose, & Kramer, 2011), éstos continúan siendo imprecisos. Uno de los mecanismos que se proponen recientemente para lograr un mejor entendimiento de respuestas conductuales eficientes y adaptativas en general, y el funcionamiento cognitivo de alto nivel en particular, es la actividad del sistema nervioso autónomo (SNA) (Thayer, Hansen, Saus-Rose, & Johnsen, 2009). Se ha demostrado una asociación positiva entre el predominio de un tono vagal y el rendimiento cognitivo en tareas con alta demanda atencional (Hansen, Johnsen, & Thayer, 2003). Paralelamente, se sabe que el ejercicio físico y la función cardiorrespiratoria desencadenan adaptaciones e influencias favorables sobre la regulación autonómica que desembocan en un mayor predominio de tono vagal (Aubert, Seps, & Beckers, 2003), y promueven cambios beneficiosos sobre la estructura y función cerebral, llevando consecuentemente a mejorar el rendimiento cognitivo (Erickson et al., 2011; Hillman et al., 2008; Voss et al., 2011). Sin embargo, son muy escasos los estudios hasta la fecha que han examinado las relaciones existentes entre capacidad cardiorrespiratoria, funcionamiento autonómico, y cognición dentro de un mismo diseño experimental. El objetivo principal de la presente tesis fue investigar la asociación existente entre la práctica crónica de ejercicio físico (que resulta en diferencias individuales en capacidad física cardiovascular) y la función cognitiva (atención sostenida en particular), así como evaluar los mecanismos fisiológicos (a nivel neural y autonómico) que subyacen a dicha relación en adultos jóvenes entre 18-35 años. Se llevaron a cabo cuatro Estudios experimentales para abordar este propósito general desde la perspectiva de la neurociencia cognitiva, con una aproximación novedosa que combina medidas comportamentales, de potenciales corticales evocados (ERPs), y medidas de funcionamiento autonómico como la variabilidad de la frecuencia cardíaca (VFC) y la respuesta cardíaca evocada a eventos (EKG). En el Estudio 1 se investigó la relación entre el procesamiento cognitivo y la VFC en función del nivel de aptitud cardiovascular de los participantes. Para ello, pusimos a prueba el efecto de tres tareas cognitivas implicando distinto grado de demandas atencionales (i.e., tarea de vigilancia psicomotora, tarea de orientación temporal y tarea de discriminación de la duración) sobre la VFC en dos grupos de adultos jóvenes, i.e., con alto (ACF) y bajo nivel de condición física (BCF). Los resultados comportamentales mostraron tiempos de reacción (TR) más rápidos en la tarea de vigilancia psicomotora en el grupo ACF respecto a BCF (no mostrando diferencias entre grupos para las otras dos tareas). Además, los datos fisiológicos mostraron un decremento en VFC a medida que avanzaba el curso temporal de cada tarea, aunque únicamente pareció afectar al grupo BCF. Este hecho, dio muestra de un funcionamiento más eficiente del SNA durante el curso temporal de la ejecución de las tres tareas cognitivas en el grupo ACF respecto a BCF. En su conjunto, los resultados del Estudio 1 fueron tomados como evidencia de una capacidad superior en atención sostenida del grupo ACF respecto a BCF. En este primer Estudio también destacó un intrigante resultado respecto a la relación entre el procesamiento cognitivo y la VFC. La VFC se vio modulada en función de la tarea cognitiva que se realizaba en cada momento, i.e., mostrando menores valores de VFC durante la ejecución de la tarea de discriminación de la duración en comparación con las otras dos tareas. Este hallazgo no estuvo en consonancia con evidencia previa (Chang & Huang, 2012; Luft, Takase, & Darby, 2009; Thayer et al., 2009), puesto que la tarea (teóricamente) implicando mayor nivel de demandas atencionales (i.e., orientación temporal) no provocó la mayor reducción de los valores de VFC respecto a las otras dos tareas. No obstante, las demandas de dificultad perceptiva también parecen estar asociadas a actividad en áreas cerebrales frontales (Duncan & Owen, 2000), por lo tanto, nos planteamos la posibilidad de que la tarea de orientación temporal no indujera el mayor grado de implicación atencional que esperábamos en un primer momento, ocupando este lugar la tarea de discriminación de la duración. De manera añadida, nos preguntamos si las demandas motoras (i.e., número de respuestas motoras) inherentes a cada tarea comportamental podrían estar influyendo como posible mecanismo mediador en la modulación de la VFC en función de la tarea. El Estudio 2 nos permitió clarificar éstas y otras cuestiones. En el Estudio 2 evaluamos nuevamente el efecto de tres tareas cognitivas implicando distinto grado de demandas atencionales (i.e., tarea de vigilancia psicomotora, tarea de discriminación de la duración y tarea N-2 back) sobre la VFC de los participantes (condición ejecución), en relación a una condición control de cada una de las tareas. Esta condición control (oddball) respetó el mismo procedimiento de presentación de estímulos para cada tarea, cambiando únicamente las instrucciones al participante. En este caso debían responder únicamente a un bajo número de eventos infrecuentes dentro de una secuencia de estímulos frecuentes, permitiendo así controlar la posible influencia de las demandas motoras inherentes a cada tarea comportamental. Los resultados mostraron un efecto principal de tarea, i.e., la tarea N-2 back (tarea más demandante atencionalmente) produjo la mayor reducción de VFC tanto en la condición de ejecución como en la condición oddball, así como un efecto principal de tiempo-en-tarea. De ello concluimos, por un lado, que ni las demandas cognitivas específicas a cada tarea, ni el número de respuestas motoras inherentes a cada procedimiento, resultaron ser mecanismos cruciales que afectasen a la VFC. De hecho, parecería que la ratio de estímulos demandando la atención del participante (requiriendo o no respuesta motora) durante la tarea fue lo que afectó a la VFC. Así, la tarea N-2 back fue la que mayor número de estímulos presentaba en un mismo intervalo de tiempo (12 minutos) respecto a las otras dos tareas. Por otro lado, la VFC no sólo resultó ser sensible a las demandas atencionales requeridas por una tarea, sino que también se vio modulada en función del curso temporal de dichas demandas atencionales (i.e., disminución de VFC con el paso del tiempo), replicando así los resultados obtenidos en el Estudio 1. En definitiva, la modulación de la VFC pareció estar determinada por la interacción entre las demandas atencionales propuesta por una tarea (i.e., ratio de estímulos demandando atención en este caso) y el curso temporal o prolongación en el tiempo de dichas demandas (i.e., efecto de tiempo-en-tarea). Todo ello nos llevó a la conclusión de que la VFC resultó ser altamente sensible a atención sostenida, por encima de la influencia de otros procesos cognitivos. El siguiente paso en el desarrollo del trabajo de investigación fue profundizar en el conocimiento de la relación positiva mostrada en el Estudio 1 entre procesos implicando atención sostenida y la capacidad cardiovascular de los participantes. Los resultados de este primer Estudio, nos condujeron a preguntarnos cuáles serían los mecanismos fisiológicos específicos tanto a nivel neural como autonómico que llevaron al grupo ACF a mostrar un mejor rendimiento en atención sostenida. Además, también plantearon la posibilidad de que ambos mecanismos (i.e., neural y autonómico) pudiesen estar interconectados facilitando ese mejor rendimiento en atención sostenida. Para comprobar esta cuestión, diseñamos los Estudios 3 y 4, donde comparamos dos grupos de adultos jóvenes (i.e., ACF y BCF) durante la realización de una versión extendida de la tarea de vigilancia psicomotora. En este caso, registramos medidas comportamentales (i.e., TR) y electrofisiológicas (i.e., ERPs a nivel neural y respuesta cardíaca evocada a nivel autonómico) que fueron analizadas en función del tiempo-en-tarea. Se extendió la tarea de vigilancia psicomotora a 60’en base a la evidencia de los Estudios 1 y 2, donde se mostró el tiempo-en-tarea como un factor clave para modular el funcionamiento del SNA, así como por la importancia de la duración de la tarea sobre la capacidad de mantener la atención (Davies & Parasuraman, 1982; Grier et al., 2003). Los resultados de los Estudios 3 y 4 mostraron de nuevo TR más rápidos en los participantes ACF respecto a BCF, pero solo durante la primera mitad de la tarea. Este mejor rendimiento comportamental fue acompañado por una mayor amplitud en el potencial CNV a nivel neural y un mayor reflejo de orientación cardíaco en participantes ACF respecto a BCF durante el mismo período de tarea. Además, los participantes ACF mantuvieron una mayor amplitud en el potencial P3 a lo largo de la tarea en comparación con los participantes BCF, quiénes incluso mostraron una reducción en la amplitud a lo largo del tiempo-en-tarea. En su conjunto, estos resultados demostraron una asociación positiva entre el nivel de condición física de los participantes, atención sostenida, y preparación de respuesta (tanto a nivel neural como autonómico), la cual estuvo vinculada al mejor rendimiento comportamental en los participantes ACF. En conclusión, la presente tesis demostró una relación positiva entre el nivel de condición física cardiovascular y la capacidad de atención sostenida en nuestros participantes adultos jóvenes. Los hallazgos electrofisiológicos (P3) demostraron que el buen nivel de condición física cardiovascular se relacionó con actividad neural sugerente de una mejor capacidad general para asignar recursos atencionales en el tiempo. Además, ese buen nivel de condición física cardiovascular también apareció vinculado a una mejor preparación de respuesta a nivel neural (indexada por la CNV) y un mayor control vagal y flexibilidad autonómica (indexada por el mayor reflejo de orientación cardíaco), apuntando hacia un estado atencional preparatorio que pareció estar vinculado al mejor rendimiento comportamental, aunque este se vio atenuado con el efecto del tiempo-en-tarea. Estos hallazgos sugirieron un funcionamiento bidireccional entre el sistema nervioso central y autónomo más eficiente (indexado por el paralelismo CNV-reflejo de orientación cardíaco) en los participantes ACF, lo que pareció facilitar el rendimiento comportamental en TR. Esto advierte de la importancia de considerar el rol del funcionamiento del SNA en la relación entre el ejercicio físico y cognición en general, y rendimiento atencional en particular. Aquí, el nivel de condición física cardiovascular fue presentado como un factor que puede contribuir positivamente sobre la capacidad para mantener la atención, un componente fundamental de las capacidades cognitivas generales en humanos. Por tanto, esta tesis ofrece nuevas perspectivas sobre el potencial beneficio del ejercicio físico sobre la función cerebral, y advierte de la gran importancia para la salud pública del establecimiento de un estilo de vida físicamente activo destinado a mejorar la capacidad aeróbica. Referencias Aubert, A. E., Seps, B., & Beckers, F. (2003). Heart Rate Variability in Athletes. Sports Medicine, 33(12), 889–919. http://doi.org/10.2165/00007256-200333120-00003 Chang, Y.-C., & Huang, S.-L. (2012). The influence of attention levels on psychophysiological responses. International Journal of Psychophysiology: Official Journal of the International Organization of Psychophysiology, 86(1), 39–47. http://doi.org/10.1016/j.ijpsycho.2012.09.001 Davies, D. R., & Parasuraman, R. (1982). The psychology of vigilance. Academic Press. Duncan, J., & Owen, A. M. (2000). Common regions of the human frontal lobe recruited by diverse cognitive demands. Trends in Neurosciences, 23(10), 475–483. http://doi.org/10.1016/S0166-2236(00)01633-7 Erickson, K. I., Voss, M. W., Prakash, R. S., Basak, C., Szabo, A., Chaddock, L., … Kramer, A. F. (2011). Exercise training increases size of hippocampus and improves memory. Proceedings of the National Academy of Sciences. http://doi.org/10.1073/pnas.1015950108 Gawande, A. A., Zinner, M. J., Studdert, D. M., & Brennan, T. A. (2003). Analysis of errors reported by surgeons at three teaching hospitals. Surgery, 133(6), 614–621. http://doi.org/10.1067/msy.2003.169 Grier, R. A., Warm, J. S., Dember, W. N., Matthews, G., Galinsky, T. L., Szalma, J. L., & Parasuraman, R. (2003). The Vigilance Decrement Reflects Limitations in Effortful Attention, Not Mindlessness. Human Factors: The Journal of the Human Factors and Ergonomics Society, 45(3), 349–359. http://doi.org/10.1518/hfes.45.3.349.27253 Hansen, A. L., Johnsen, B. H., & Thayer, J. F. (2003). Vagal influence on working memory and attention. International Journal of Psychophysiology: Official Journal of the International Organization of Psychophysiology, 48(3), 263–274. Hillman, C. H., Erickson, K. I., & Kramer, A. F. (2008). Be smart, exercise your heart: exercise effects on brain and cognition. Nature Reviews Neuroscience, 9(1), 58–65. http://doi.org/10.1038/nrn2298 Larue, G. S., Rakotonirainy, A., & Pettitt, A. N. (2011). Driving performance impairments due to hypovigilance on monotonous roads. Accident; Analysis and Prevention, 43(6), 2037–2046. http://doi.org/10.1016/j.aap.2011.05.023 Loft, S., Sanderson, P., Neal, A., & Mooij, M. (2007). Modeling and predicting mental workload in en route air traffic control: critical review and broader implications. Human Factors, 49(3), 376–399. Luft, C. D. B., Takase, E., & Darby, D. (2009). Heart rate variability and cognitive function: Effects of physical effort. Biological Psychology, 82(2), 186–191. http://doi.org/10.1016/j.biopsycho.2009.07.007 McMorris, T., Tomporowski, P. D., & Audiffren, M. (2009). Exercise and Cognitive Function. Chichester, UK: Wiley-Blackwell. Sarter, M., Givens, B., & Bruno, J. P. (2001). The cognitive neuroscience of sustained attention: where top-down meets bottom-up. Brain Research Reviews, 35(2), 146–160. http://doi.org/10.1016/S0165-0173(01)00044-3 Steinmayr, R., Ziegler, M., & Träuble, B. (2010). Do intelligence and sustained attention interact in predicting academic achievement? Learning and Individual Differences, 20(1), 14–18. http://doi.org/10.1016/j.lindif.2009.10.009 Thayer, J., Hansen, A., Saus-Rose, E., & Johnsen, B. (2009). Heart Rate Variability, Prefrontal Neural Function, and Cognitive Performance: The Neurovisceral Integration Perspective on Self-regulation, Adaptation, and Health. Annals of Behavioral Medicine, 37(2), 141–153. http://doi.org/10.1007/s12160-009-9101-z Voss, M. W., Nagamatsu, L. S., Liu-Ambrose, T., & Kramer, A. F. (2011). Exercise, brain, and cognition across the life span. Journal of Applied Physiology, 111(5), 1505–1513. http://doi.org/10.1152/japplphysiol.00210.2011 Wiggins, M. W. (2011). Vigilance decrement during a simulated general aviation flight. Applied Cognitive Psychology, 25(2), 229–235. http://doi.org/10.1002/acp.1668